Межгрупповой отбор формирует социум, а внутригрупповой его поддерживает

Колонии факультативно социальных пауков Anelosimus studiosus, обитающих на территории Северной Америки, состоят из смеси «мирных» и «агрессивных» самок, которые совместно охотятся и заботятся о коммунальном потомстве. Оба поведенческих фенотипа являются генетически обусловленными, то есть наследуются по классическому менделевскому типу. Новые колонии формируются выселяющимися дочерьми, но значительная часть колоний просто вымирает, не оставляя отпрысков. Такая ситуация благоприятствует действию группового отбора, который, как доказали авторы исследования, и формирует оптимальную структуру сообщества. Однако до сих пор оставалось неясным, какой же, собственно, механизм обеспечивает поддержание оптимального соотношения «мирных» и «агрессивных» в функционирующей колонии и в ее отводках. В новом исследовании авторы продемонстрировали, что особи избыточного фенотипа в колонии производят меньше яиц, чем особи дефицитного фенотипа. То есть структура внутри колонии поддерживается благодаря частотно-зависимому отбору, реализуемому через генетически обусловленные (наследуемые) механизмы саморегуляции в репродуктивной системе самок.

Ученые вот уже много лет пытаются разобраться с проблемой группового отбора, в частности, ставится вопрос о его «отношениях» с индивидуальным отбором, а многими оппонентами — и о его существовании вообще.

Рис. 1. Так выглядит колония социальных пауков Anelosimus studiosus, которые весьма многочисленны и разнообразны на территории Америки. Коммунальное хозяйство помогает паукам успешно охотиться на сравнительно крупную добычу и оберегать детенышей от всяческих опасностей. Фото с сайта texasento.net

Подходящую модель найти непросто. Во-первых, группа должна иметь не слишком большую численность, и при этом достаточно четкую, устойчивую и легко определяемую структуру. Это нужно для того, чтобы можно было сравнивать одни группы с другими и отслеживать изменения во времени. Во-вторых, структура групп должна варьировать в природе, и эти вариации должны быть генетически обусловлены. И, в-третьих, группы должны быть достаточно короткоживущими и быстро обновляющимися, чтобы за обозримый срок проследить судьбу многих таких групп в нескольких поколениях и делать выводы о том, какие варианты «социального устройства» имеют преимущество в естественном отборе. Как будто бы специально для таких целей природа предусмотрела сразу несколько видов социальных пауков, один из которых уже несколько лет исследуют авторы обсуждаемой работы.

Пауки Anelosimus studiosus — это факультативно социальный вид (то есть они могут жить и в одиночку, и группами). Численность их колоний не превышает нескольких десятков, при этом члены колонии (всегда самки) сообща охотятся, оберегают кладки яиц и заботятся о подрастающих паучатах. Авторы указывают, что примерно 30–90% колоний пауков Anelosimus studiosus полностью вымирают ежегодно, и именно эти события и ассоциированы с основной долей (85%) смертности в популяциях этого вида. В любом случае колония сохраняется не более нескольких поколений (до 2–3 лет). Некоторые самки-дочери могут покинуть свою родную колонию, и неподалеку основать новую (обычно на расстоянии не более 2 м). Но этот шанс отнюдь не всегда успевает реализоваться.

Таким образом, колония либо оставляет колонии-отпрыски, либо нет, а это и есть отбор, причем не какой-нибудь, а тот самый, нашумевший, групповой отбор (Group selection). Между тем, успех либо преждевременное вымирание колонии существенно зависит от того, насколько оптимально устроен паучий социум, то есть насколько оптимальна пропорция в нем «агрессивных» и «мирных» особей. «Агрессивные» особи более успешны при охоте на крупную добычу и более активны при обороне гнезда от непрошеных гостей — хищников и прихлебателей (в природе в общем гнезде этого вида порой может поселяться и уживаться до 50 видов пауков, формирующих вместе целые паутинные города, примеры которых вы видите на рис. 1 и рис. 2). Они же более ловки в плетении паутины. Однако порой эти особи могут проявлять агрессию и в отношении своих «односельчан», а также поедать кладки яиц (как своих, так и других самок) в случае недостатка обычной пищи. «Мирные» особи оказываются более заботливыми няньками при выхаживании общего потомства колонии (C. M. Wright et al., 2014. Animal personality aligns task specialization and task proficiency in a spider society). Кроме того, «мирные» более терпимы к временному недоеданию, чем «агрессивные», по-видимому, вследствие различий в активности и расходуемой энергии. В итоге, средняя плодовитость особей в смешанных колониях обычно оказывается выше, чем в колониях, состоящих только из «мирных» или только из «агрессивных» пауков (J. N. Pruitt, S. E. Riechert, 2011. How within-group behavioural variation and task efficiency enhance fitness in a social group).

Рис. 2. Одна из колоний Anelosimus studiosus, изучавшаяся авторами обсуждаемой работы ранее. На врезке вверху слева показаны две самки этого вида. Рисунок из синопсиса к статье Jonathan N. Pruitt and Andreas P. Modlmeier, 2015. Animal personality in a foundation species drives community divergence and collapse in the wild

Исследование, о котором пойдет дальше речь — это, в сущности, продолжение работы, начатой несколько лет назад. В остроумных экспериментах авторы убедительно продемонстрировали действие группового отбора у вида Anelosimus studiosus. Однако в ответ на их публикацию появились две критические статьи, авторы которых утверждали, что полученные данные все еще недостаточно убедительны в качестве доказательства существования группового отбора. Кроме того, на тот момент так и остался невыясненным вопрос, каким же образом устанавливаются характерные для каждой группы и наследуемые пропорции «мирных» и «агрессивных» особей. Напомню, что авторами высказывались следующие гипотезы:

1) Подстройка поведения индивидуальных особей в соответствующем направлении, то есть проявление так называемой «фенотипической пластичности». Этой гипотезе противоречит установленный авторами факт высокой генетической детерминированности «мирного» и «агрессивного» поведения (наследуемость, согласно ранее проведенным исследованиям, составляет около 60%).

2) Принудительное изгнание или самостоятельное выселение особей с определенными фенотипами из колоний.

3) Неодинаковая успешность размножения в колонии особей с разными фенотипами, которая может зависеть от выживаемости индивидуальных особей и от количества производимых ими яиц — то есть внутригрупповой отбор.

Таким образом, фактически теперь задача сводится к тому, чтобы сделать выбор между второй и третьей гипотезами. Собственно, авторы сосредоточились на третьем варианте — он мог быть или подтвержден, или опровергнут.

Начальный этап исследования выполнялся по той же схеме, что и раньше. Работа проводилась в двух географических регионах: на реке Клинч (Clinch river), протекающей в штате Вирджиния и на реке Литтл (Little river) в штате Теннесси. Второе место обитания располагается несколько южнее первого, дальше от океана и предоставляет паукам более обильные пищевые ресурсы. Для начала, авторы оценили распределение фенотипов в естественных колониях каждой местности. Полученные графики показаны на рис. 3.

Рис. 3. Распределение доли агрессивных особей в зависимости от размеров естественных колоний за два года наблюдений в районе реки Клинч (голодный регион) и реки Литтл (сытый регион). Видно, что в сытых местообитаниях с увеличением колонии оптимальная доля «агрессивных» особей растет, а в голодных — снижается. Серым на каждом графике показаны данные, собранные в более ранний год. Графики из обсуждаемой статьи в Animal Behaviour

Далее в каждом регионе в марте 2014 года были искусственно созданы (и затем изучены) по 34 колонии, сформированные из разного числа особей (2–27) и с разной пропорциональной долей «агрессивных» особей (от 11 до 93%).

Особей при формировании каждой колонии отбирали из одной и той же естественной колонии — таким образом сохраняли естественную степень родства особей внутри группы (а это довольно высокая степень, в среднем около 0,25 — как сводные сестры). В каждом регионе 22 колонии были сформированы из особей местных естественных колоний, а еще 12 — из особей «иностранных» колоний. Все особи были помечены нанесением специальной краски на головогрудь, в соответствии с фенотипом. Колонии навещали каждые два дня на протяжении весны и лета, а далее каждые две недели до ноября 2014 года, регистрируя количество особей, кладки яиц и вымирания колоний. За этот период вымерло 43 колонии (63%). Нет ничего удивительного в том, что вымирали преимущественно те искусственные колонии, в которых пропорция агрессивных и мирных наиболее сильно отличалась от пропорции фенотипов в природных колониях эквивалентного размера.

Чтобы оценить индивидуальный успех размножения особей с разным фенотипом, в каждой колонии были индивидуально помечены 4 самки, две из которых имели «мирный», а две — «агрессивный» фенотип. Их потенциальное потомство оценивали, взвешивая производимые ими кладки яиц (если самка доживала до этого момента). Индивидуальный учет кладок у этих пауков проводится достаточно просто, так как первую неделю самка, отложившая яйца, постоянно носит их при себе, зажав в хелицерах. Авторы аккуратно отбирали кладку, взвешивали, а затем возвращали заботливой мамаше. Составив несложные уравнения, учитывающие количество откладываемых яиц и среднюю выживаемость паучат каждого фенотипа, можно рассчитать ожидаемые сдвиги размера и структуры колонии к следующему поколению, при отсутствии фактора группового отбора. На рис. 4 показаны цветовые карты относительной приспособленности фенотипов в колониях с разным размером и структурой, и ожидаемые (согласно расчетам) сдвиги размеров и структуры каждой искусственной колонии. Причем сдвиги частот фенотипов связаны именно с различиями в размере кладок, а не различиями в выживаемости. Нетрудно заметить, что эти сдвиги схожи между собой в колониях, происходящих с реки Клинч и в колониях, происходящих с реки Литтл, вне зависимости от того, где эту колонию расположили. Эти сдвиги во всех случаях направлены на приближение к характеристикам естественных колоний той местности, из которых были сформированы искусственные колонии.

Рис. 4. Относительные приспособленности (функции от размера кладки и выживаемости) особей «мирного» и «агрессивного» фенотипов показаны цветовыми картами. Красным цветом обозначены колонии, в которых лучше выживают «агрессивные» особи, синим — колонии, в которых лучше выживают «мирные» особи, зеленым — колонии, в которых ни у одного фенотипа нет явного преимущества. Ожидаемые сдвиги структуры искусственных колоний в следующем поколении показаны стрелками. Рисунки из обсуждаемой статьи в Animal Behaviour

Чтобы убедиться в генетической предопределенности сдвигов в размерах кладок, авторы дополнили работу лабораторными исследованиями, позволяющими максимально стандартизировать условия эксперимента. На первом этапе в естественной среде на реке Клинч и на реке Литтл были созданы по 24 искусственные колонии (все из местных особей): 12 колоний имели в составе 12 самок, среди которых было 43% «агрессивных» особей, а другие 12 колоний имели в составе 15 самок и 73% «агрессивных» особей. В сезон размножения (весной) взвесили кладки двух «мирных» и двух «агрессивных» особей и произвели расчеты ожидаемых изменений структуры каждой колонии в следующем поколении.

Через год в каждой из 33 выживших колоний оценили реальные изменения структуры группы и взяли для дальнейшей работы в лаборатории по 1 самке, носящей кладку яиц. Каждую самку поместили в индивидуальный аквариум с веточками, за которые можно цеплять паутину, и обеспечивали регулярное питание термитами. Там самка благополучно выращивала свое потомство — первое лабораторное дочернее поколение полевой колонии (F1). Когда паучата подросли настолько, чтобы ловить термитов самостоятельно, их рассадили в отдельные аквариумы, чтобы минимизировать влияние «социума» на их «воспитание», а когда они совсем повзрослели, к каждой самочке подсадили самца из того же помета для спаривания (инбридинг достаточно обычен для социальных пауков). Из полученного потомства снова сформировали 30 искусственных колоний второго поколения (F2), с такой же структурой, как у исходной колонии-бабушки — то есть либо по 12 особей с 43% «агрессивных», либо по 15 особей с 73% «агрессивных».

Рис. 5. F1 projected и F2 projected — ожидаемые сдвиги структуры колонии следующего поколения, основанные на оценке размеров кладок яиц от «агрессивных» и «мирных» особей в полевых колониях (левый столбик) и внучатых лабораторных колониях (правый столбик). F1 outcome (средний столбик) — реальный сдвиг структуры колоний первого поколения по сравнению с исходно сформированной структурой искусственных родительских колоний. Горизонтальная ось — размер колонии (число особей), вертикальная ось — доля «агрессивных» особей. В каждом ряду один и тот же цвет стрелки соответствует одному и тому же ряду поколений. Обратите внимание на сходство диаграмм левого и правого столбиков, которое демонстрирует наследственный характер наблюдаемых различий в размере кладок яиц у самок разного фенотипа, неодинаковых при разной исходной структуре группы и в разном месте происхождения. Рисунок из обсуждаемой статьи в Animal Behaviour

Дождавшись следующего сезона размножения в каждой колонии, снова пометили по 2 «агрессивные» и 2 «мирные» самки и опять же оценили размеры кладок яиц. Затем оставалось лишь сравнить и оценить преемственность в диспропорции размножения фенотипов между исходной и внучатой колониями. Результаты показаны на рис. 5, и эти результаты однозначно указывают, что сдвиги эффективности размножения фенотипов внутри колонии являются генетически заданным свойством, сформированным в каждой местности под влиянием группового отбора.

Подготовлено по материалам: Jonathan N. Pruitt, Charles J. Goodnight, Susan E. Riechert. Intense group selection selects for ideal group compositions, but selection within groups maintains them // Animal Behaviour. 2017. V. 124. P. 15–24. DOI: 10.1016/j.anbehav.2016.11.028.